Fu istituita con motuproprio 17 mar. 1828, alla soppressione della congregazione militare, ed affidata a un chierico di Camera; ebbe le stesse funzioni della congregazione, ovvero il comando di tutte le truppe di linea, delle milizie urbane e della marina.
Tra le numerose norme pubblicate in materia militare, specialmente durante il pontificato di Gregorio XVI, vanno segnalati il regolamento di giustizia criminale e disciplinare militare dello apr. 1842 e quello per le truppe del 16 dic. 1844 che regolava anche l'organizzazione della presidenza.
Con il motuproprio di Pio IX 12 giu. 1847 l'armeria pontificia fu trasferita dal tesorierato alla presidenza delle armi. La presidenza cessò il 31 dic. 1847 per l'istituzione del Ministero delle armi.