Il Camerlengo è il capo della Camera apostolica. Incentra in sé il complesso delle attribuzioni di questo organo. Riceve il giuramento di tutti gli ufficiali di Camera e di Curia. Presiede la Piena Camera. Ha giurisdizione esclusiva, che esercita con l'ausilio di un uditore, su tutte le controversie in cui siano in discussione interessi camerali. Nell'espletamento delle sue funzioni, è affiancato dai chierici e dal tesoriere generale.
Le sue competenze sono stabilite dalle bolle "Apostolatus officium" del 12 ottobre 1363 e "Apostolicae Camerae" di Urbano VI, dell'8 settembre 1379, confermata dalla bolla "Apostolicae Camerae" del 15 giugno 1407.

Sebbene subisca una graduale erosione dei suoi poteri con le figure del tesoriere e del vice-camerlengo (che dalla seconda metà del '400 ricoprirà la carica di governatore di Roma), il Camerlengo ha competenze relative all'amministrazione della res publica: annona, grascia, strade, acque, monetazione, ecc. Emana, sia mediante l'apposizione della firma e del sigillo, sia mediante l'apposizione del solo sigillo, e con la firma per "Visa" del chierico di Camera, i provvedimenti legislativi e amministrativi d'interesse camerale.

La bolla "Romanum decet Pontificem in his partes" di Gregorio XV del 14 maggio 1621 presenta un'analitica elencazione di tutte le prerogative del Camerlengo: durante le sede vacante gestisce gli affari dello Stato; prende in consegna, unitamente con i chierici di Camera, i palazzi apostolici, le bolle e i brevi non spediti dalla Dataria e dalla Segreteria dei Brevi, l'Anulum piscatoris (che veniva distrutto) del defunto papa; presiede le Congregazioni cardinalizie; nomina, revoca e sostituisce ufficiali camerali; sovrintende alla riscossione delle entrate e ai pagamenti; concede e riforma statuti; amministra i due mercati di p.zza Navona e Foro Boario; esercita, mediante uditori, la giurisdizione in I e II grado su questioni relative a gabelle, dogane, esazioni, feudi, concessioni, annona, grascia, vie, acque e acquedotti, fontane, piazze, zecca, archivi, ecc.; forma gli eserciti per la difesa e ne nomina gli ufficiali. Inoltre, la bolla "Romanum decet Pontificem in his partes" ribadisce la competenza del camerlengo a conoscere tutte le questioni di interesse camerale "cumulativamente" con gli altri ufficiali. E' questo un importante elemento di novità: per la prima volta si allude al fatto che i chierici hanno competenza "propria". Su questa scia è il motu-proprio del 1° marzo 1742 di Benedetto XIV che attribuisce al camerlengo "privativamente": il governo delle poste di tutto lo Stato; la concessione delle lettere patenti per innalzare lo stendardo pontificio sui bastimenti; la nomina dei consoli nei porti del Mediterraneo; l'esecuzione di alcune "grazie" concesse dal papa. Invece, gli attribuisce la competenza "cumulativa" con i chierici su tutte le materie di pertinenza delle varie prefetture e presidenze; rimangono scorporate le competenze che sono ormai di sola pertinenza del tesoriere, ormai un "moderno" ministro delle finanze.